右江民族博物馆1985年筹建成立，隶属百色地区民委管理。
1985年—1990年，第一届领导班子梁祖富、曾祥旺两位副馆长主持开展馆主体楼建设、文物征集调查等工作。
1990年10月，作为广西壮族自治区成立三十周年重点建设项目之一的右江民族博物馆主体楼竣工验收。
1995年，右江民族博物馆划归百色地区文化局管理，时任馆长黄永邦主持基本陈列的筹备布展工作，本馆于1996年元旦正式开馆。
2000年年底，完成东厢房扩建工程建设。
2001年12月，右江民族博物馆被自治区党委宣传部评为“自治区爱国主义教育基地”。
2003年8月，百色市文物管理委员会及办公室正式成立，市文物管理委员会办公室设在右江民族博物馆，时任馆长黄芬被任命为百色市文管办主任。
黄芬馆长被评为2002年度全国文物系统先进个人，2003年被中宣部、中国爱国工程联合会等授予“中华爱国之星”荣誉称号。
2004年3月，右江民族博物馆率先实行免费开放，成为广西第一家免费开放的地市级博物馆。
2004年8月，馆西厢房扩建工程竣工验收。
2004年5月28日，百色市书画院在本馆西厢房挂牌成立。
2008年6月，右江民族博物馆与百色起义烈士纪念碑园管理处合并组建百色起义纪念碑园管理处（右江民族博物馆），实行一套人马两块牌子的运作模式。
2008年10月，时任馆长黄胜敏被国家文物局授予2008年度“郑振铎—王冶秋文物保护奖先进个人”荣誉称号。
2009年5月，右江民族博物馆被国家文物局评为“国家三级博物馆”。
2009年11月，博物馆实施安全技防监控设施安装工程，结束了本馆作为自治区文物系统三级风险单位无监控设备的历史。
2010年10月，右江民族博物馆被自治区民委评为“自治区民族团结进步教育示范基地”。
2010年10月，由本馆专业技术骨干组成的百色市第三次文物普查工作队被自治区人民政府、自治区文物局评为“第三次文物普查实地调查阶段先进集体”。
2011年底，右江民族博物馆事业单位岗位设置管理工作顺利推进，完成在编人员的设岗竞聘及合同签订工作。
2013年2—9月，时任馆长林海组织实施基本陈列提升改造、馆舍维修工程，同年9月底竣工并重新开馆。
2013年5月，百色市机构编制委员会批复同意百色起义纪念碑园管理处（右江民族博物馆）进行机构分设。
2013年10月，百色起义纪念公园管理委员会组织开展委机关及二层机构科级干部竞聘上岗，右江民族博物馆原副馆长麻晓荣参加竞岗并任馆长。
2014年1月起，百色起义纪念碑园管理处（右江民族博物馆）正式实行机构分设，右江民族博物馆恢复为独立事业单位法人。
2016年2—3月份，右江民族博物馆实施技防提升改造工程，一楼消防预警系统和广播系统安装工程，为博物馆免费开放工作正常运转提供安全保障。
